Действие разворачивается спустя десять лет после событий финала оригинального сезона, где Декстер, инсценировав собственную смерть, жил под чужим именем вдали от цивилизации. Однако его прошлое настигает его, когда сын Харрисон, теперь уже взрослый, находит отца и привозит с собой не только старые демоны, но и новые угрозы. В Нью-Йорке Декстер сталкивается с миллиардером-психопатом Леоном Прейтером (Питер Динклэйдж), который собирает вместе разных серийных убийц из США. Также его преследует детектив Анхель Батиста (Дэвид Зейес), бывший коллега Декстера, который теперь охотится на него как на преступника. В поисках сына и собственной искупления Декстер вновь оказывается на грани жизни и смерти.